植物生理時鐘與環境壓力 — LHY 與 ABA 之間的交響曲

據預測，至西元 2100 年，全世界人口數將會達到 96 億 ~ 123 億。然而，隨著極端天氣、乾旱和水災的影響，農作物損失預計將在 2050 年達到 50%。因此，為了因應未來人口爆炸而衍生的糧食需求，如何提升作物因應非生物逆境（abiotic stress，定義請見 [註一]）的能力是許多科學家正積極解決的問題。

過去研究指出，植物的生理時鐘會藉由逆境調節基因（abiotic stress-responsive gene）的表現，協助植物應對非生物壓力，進而影響其生長與存活 [1]。更有相關研究顯示，植物因應非生物壓力的機制與生理時鐘和離層素（abscidic acid，ABA）之間的相互調節息息相關。生理時鐘會調節 ABA 的濃度，而不同環境下的 ABA 濃度變化會逆向回饋給生理時鐘，讓生理時鐘得以調整節律週期（circadian rhythm）[2]。

植物生理時鐘的節律週期是由許多轉錄因子共同參與，這些轉錄因子蛋白會形成三個負回饋循環彼此互相調控，促使這些轉錄因子的表現具節律變化。以植物界的模式生物 — 阿拉伯芥（arabidopsis）為例，LHY 和 CCA1 的含量會先在黎明時期達到高峰；在接下來的白天時段，PRR9、PPR7、PPR5、TOC1 等蛋白的含量會依序上升，到了夜晚則是換成 ELF3、ELF4 和 LUX 蛋白高表現（圖一）[3]。目前關於這些生理時鐘轉錄因子與 ABA 之間的交互作用仍存在許多待釐清之處，基於以上背景，英國華威大學（University of Warwick）的研究團隊針對阿拉伯芥（arabidopsis）進行全基因組關聯分析（genome-wide analysis），試圖找出 LHY 與 ABA 訊息傳遞途徑之間的直接關聯 [4]。

研究團隊首先找出 722 個 LHY 基因結合位點進行後續分析，除了發現 72% 的結合標的與基因轉錄起點之間的距離小於 500 個鹼基對之外，也得知 53% 的 LHY 高可信度基因結合位的表現模式具有節律變化。另外，團隊也證實 LHY 位於許多逆境基因的上游，並且在其中發現許多與 ABA 相關的基因。基於以上發現，團隊因此假設 LHY 可能是透過與 ABA 相關的訊息途徑應對環境壓力，並且以後續實驗進行驗證。

在針對野生型和 LHY 過表達型阿拉伯芥進行基因表現的相互比較之後，團隊發現：LHY 過表達型阿拉伯芥的 NCED3 基因表現明顯低於野生型，而且其 ABA 的含量變化會失去野生型所具備的節律性（圖二）。NCED3 基因所產生的 NCED3 蛋白已知是參與 ABA 生合成的重要酵素，在植物經歷乾旱時會大量表現，讓植物累積足夠的 ABA 以因應水分不足的問題 [5,6]。此外，團隊也發現 LHY 過表達會抑制 ABI1、ABI2 但活化 RD29A、LTI30 的基因轉錄。ABI1 和 ABI2 蛋白是 ABA 受體次單元，RD29A、LTI30 蛋白則是植物表現乾旱壓力的相關蛋白。綜合以上可推論，LHY 過表達除了會降低 ABA 的累積，也會影響逆境機轉中相關蛋白的表現，影響植物因應旱災的能力。

過去已有研究團隊認為 LHY 在清晨高表現、在黃昏低表現的現象是植物根據一天當中不同時間點的水分變化而產生的現象 [7]，例如黃昏時期植物葉子部位 LHY 的低表現促使 ABA 的累積，幫助葉子在最缺乏水份的黃昏得以繼續運作。而這篇研究藉由一系列實驗釐清 LHY 與 ABA 交互作用的背後機轉，幫助後續科學家在因應糧食問題上有更多啟發。

[註一] 非生物壓力（abiotic stress）- 環境對植物造成的生存壓力，例如：極端氣候、乾旱、水災、重金屬汙染、輻射汙染等。與之相對應的是生物壓力（biotic stress）- 其他生物對植物造成的生存壓力，例如：細菌、病毒、真菌、寄生蟲等所造成的病蟲害。

參考文獻
[1] Grundy, J., Stoker, C., & Carré, I. A. (2015). Circadian regulation of abiotic stress tolerance in plants. Frontiers in plant science, 6, 648.
https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00648
[2] Portolés S., Zhang DP. (2014) ABA Signaling and Circadian Clock. In: Zhang DP. (eds) Abscisic Acid: Metabolism, Transport and Signaling. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-94-017-9424-4_19
[3] Staiger, D., Shin, J., Johansson, M., & Davis, S. J. (2013). The circadian clock goes genomic. Genome biology, 14(6), 208.
https://doi.org/10.1186/gb-2013-14-6-208
[4] Adams, S., Grundy, J., Veflingstad, S. R., Dyer, N. P., Hannah, M. A., Ott, S., & Carré, I. A. (2018). Circadian control of abscisic acid biosynthesis and signalling pathways revealed by genome-wide analysis of LHY binding targets. The New phytologist, 220 (3), 893–907. https://doi.org/10.1111/nph.15415
[5] Wang, P., Lu, S., Zhang, X., Hyden, B., Qin, L., Liu, L., Bai, Y., Han, Y., Wen, Z., Xu, J., Cao, H., & Chen, H. (2021). Double NCED isozymes control ABA biosynthesis for ripening and senescent regulation in peach fruits. Plant science : an international journal of experimental plant biology, 304, 110739. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110739
[6] Lee, S. U., Mun, B. G., Bae, E. K., Kim, J. Y., Kim, H. H., Shahid, M., Choi, Y. I., Hussain, A., & Yun, B. W. (2021). Drought Stress-Mediated Transcriptome Profile Reveals NCED as a Key Player Modulating Drought Tolerance in Populus davidiana . Frontiers in plant science, 12, 755539. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.755539
[7] Caldeira, C. F., Jeanguenin, L., Chaumont, F., & Tardieu, F. (2014). Circadian rhythms of hydraulic conductance and growth are enhanced by drought and improve plant performance. Nature communications, 5, 5365.
https://doi.org/10.1038/ncomms6365

撰文｜張芷榕
審稿｜蕭皓文